第三次嚴重分歧發生於1936年10月后，由於日寇侵佔華北，誘發國際國內形勢發生劇烈變化，促使黨內各種矛盾的產生和加劇。如，西安事變爆發時，在13日召開的政治局常委擴大會上，與會者意見明顯不盡一致﹔1937年5—6月，中共中央在延安召開白區工作會議，劉少奇的報告引起與會者的激烈爭論﹔特別是1937年11月，王明從蘇聯回國后，以共產國際“欽差大臣”的身份，批評此前中央確定的抗日民族統一戰線方針、政策和策略。面對各種錯綜復雜的矛盾，張聞天與毛澤東相互支持、密切合作，堅持召開政治局會議或擴大會議進行討論，按照多數決策原則，正確妥善地作出處理，戰勝了王明的右傾投降主義的錯誤，使全黨空前團結統一，迅速發展壯大。
充分發揚民主，堅持並不斷完善黨的集體領導制度。主要表現是改變會議和領導方式。如，長征中的兩河口政治局會議，由負責軍事的周恩來代表軍委作報告和結論﹔西安事變，由負責統戰工作的毛澤東作報告和結論﹔召開白區工作會議，由劉少奇作報告。會上，他同大家一樣討論發言，必要時做簡短的總結發言。對外發電報，力避單獨署名，盡量同其他領導人聯名。時時處處突出維護領導集體的權威，避免和反對凸顯個人作用。黨的歷史資料顯示，這期間，中央集體決策之多和聯名電報之多，在中共黨史上空前絕后。
改進完善黨的集體領導制度。攻打打鼓新場的戰斗風波后，張聞天更加體會到毛澤東軍事指揮的高明，認識到軍事指揮需要高度集權。於是主持召開芶壩中央政治局會議，將毛澤東提議成立新的軍事指揮機構的建議交付討論，會議決定成立周恩來為團長，毛澤東、王稼祥為成員的新“三人團”，全權負責指揮軍事﹔1935年11月，主持召開下寺灣政治局會議，提請會議討論通過，成立由毛澤東任主席，周恩來、彭德懷任副主席的新中央軍委（名義稱西北軍委）﹔1937年 8月，主持召開洛川政治局會議，改組成立了毛澤東任主席，朱德、周恩來任副主席的中央軍委，毛至此成為名副其實的全軍最高統帥。對於發揮個人才能與堅持黨的集體領導，張聞天在下寺灣政治局會議時強調：“大的戰略問題，軍委向中央提出討論，至於戰斗指揮問題，可由他們全權決定。”這樣，就從領導制度上克服了民主討論和多數決策原則不適宜戰場指揮的問題，既為杰出人才提供了發揮其才能的空間和舞台，又完善加強了黨的集體領導，形成了集體領導與個人分工負責相結合的領導制度。
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