第三次严重分歧发生于1936年10月后，由于日寇侵占华北，诱发国际国内形势发生剧烈变化，促使党内各种矛盾的产生和加剧。如，西安事变爆发时，在13日召开的政治局常委扩大会上，与会者意见明显不尽一致；1937年5—6月，中共中央在延安召开白区工作会议，刘少奇的报告引起与会者的激烈争论；特别是1937年11月，王明从苏联回国后，以共产国际“钦差大臣”的身份，批评此前中央确定的抗日民族统一战线方针、政策和策略。面对各种错综复杂的矛盾，张闻天与毛泽东相互支持、密切合作，坚持召开政治局会议或扩大会议进行讨论，按照多数决策原则，正确妥善地作出处理，战胜了王明的右倾投降主义的错误，使全党空前团结统一，迅速发展壮大。
充分发扬民主，坚持并不断完善党的集体领导制度。主要表现是改变会议和领导方式。如，长征中的两河口政治局会议，由负责军事的周恩来代表军委作报告和结论；西安事变，由负责统战工作的毛泽东作报告和结论；召开白区工作会议，由刘少奇作报告。会上，他同大家一样讨论发言，必要时做简短的总结发言。对外发电报，力避单独署名，尽量同其他领导人联名。时时处处突出维护领导集体的权威，避免和反对凸显个人作用。党的历史资料显示，这期间，中央集体决策之多和联名电报之多，在中共党史上空前绝后。
改进完善党的集体领导制度。攻打打鼓新场的战斗风波后，张闻天更加体会到毛泽东军事指挥的高明，认识到军事指挥需要高度集权。于是主持召开芶坝中央政治局会议，将毛泽东提议成立新的军事指挥机构的建议交付讨论，会议决定成立周恩来为团长，毛泽东、王稼祥为成员的新“三人团”，全权负责指挥军事；1935年11月，主持召开下寺湾政治局会议，提请会议讨论通过，成立由毛泽东任主席，周恩来、彭德怀任副主席的新中央军委（名义称西北军委）；1937年 8月，主持召开洛川政治局会议，改组成立了毛泽东任主席，朱德、周恩来任副主席的中央军委，毛至此成为名副其实的全军最高统帅。对于发挥个人才能与坚持党的集体领导，张闻天在下寺湾政治局会议时强调：“大的战略问题，军委向中央提出讨论，至于战斗指挥问题，可由他们全权决定。”这样，就从领导制度上克服了民主讨论和多数决策原则不适宜战场指挥的问题，既为杰出人才提供了发挥其才能的空间和舞台，又完善加强了党的集体领导，形成了集体领导与个人分工负责相结合的领导制度。
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